古代出雲の中心「意宇」の地には、約２万年前の旧石器時代、そして縄文時代にも植物採集、狩猟、漁労を行う人々が住んでいた。弥生時代になると稲作農耕が行われ、集落の数が増加し、中心地としての基盤ができる。

東西4.8㎞、南北3.5㎞の千分の一の奈良時代の景観を復元した模型。発掘された国庁・正倉・寺院・国分寺をはじめ『出雲国風土記』記載の郡家・駅家・軍団・市・渡・山陰道、そしてそれ以前から存在する古墳も含めた歴史的景観を復元。古代の地方都市をこれだけリアルに復元できるのは出雲以外にはなく、必見のジオラマ。

『日本書紀』の伝承では、出雲は埴輪の起源と関わりがあるともされるが、コーナーを設けて展示。なかでも平所（ひらどころ）遺跡埴輪窯跡出土の「見返りの鹿」埴輪（重要文化財）や人物埴輪群としては日本最古級（5世紀中頃）の石屋古墳出土埴輪はとても有名。

この地域の豪族が、どのような経緯をたどって出雲の盟主に成長したのか、古墳の在り方をもとに紹介。とりわけ岡田山1号墳出土の「額田部臣」銘文入り大刀（重要文化財）は、ヤマトとの関係をもつリーダー（臣）が６世紀後半段階に実在したことを示す根本史料として貴重。

出雲国府跡の発掘成果をもとにその機能や特色を展示。国府跡は現在も調査継続中であり、最新の成果も順次紹介。また国分寺や豪族の私寺そして集落出土品を通して、奈良・平安時代の様相を紹介。

中世～近世における国府域の変容と水田化、墓の今昔、風土記の丘地内の社寺について資料を展示。また出雲国庁跡の発掘に至る調査研究史を併せて紹介。展示室床面には風土記の丘全体の航空写真を設置。